Храм представляет собой сложный архитектурный комплекс, окончательно сформировавшийся лишь в конце XIX в. Первоначальная византийская постройка, занимающая ныне восточную часть церкви, представляла собой четырехстолпный трехапсидный крестово-купольный храм.

На нижнем кубическом массиве возвышался крестообразный верх, который хорошо выделялся сверху благодаря пониженным угловым частям. Внутри крест был нарушен отдельно стоящими колоннами, в результате чего церковь органически объединяет две архитектурные системы: базиликальную и крестово-купольную.

Подобные храмы строили начиная с IX в. в восточных районах Византийской империи. Сейчас невозможно ответить на вопрос, кто же построил храм: боспорские мастера или заезжие зодчие. Можно говорить о том, что строительство подобного храма вряд ли было под силу местным мастерам. Его сооружение несомненно контролировалось имперской администрацией и константинопольской патриархией.

Даже при беглом осмотре здания в глаза бросается оригинальный тип кладки внешних стен. Небольшие, хорошо обработанные блоки известняка, чередуются с прослойками тонких обожженных кирпиче и плинф.
Этот необычный прием придает стенам некоторую пышность и нарядность. Подобный тип кладки был хорошо известен византийским зодчим и неоднократно применялся при строительстве больших общественных зданий в Херсоне, Солуни и Константинополе. При помощи кирпича выложены также внутренние арки ветвей креста, верхняя часть барабана купола и навершия узких окон. Церковь венчает единственный полусферический купол, образующим центр креста. Он установлен на круглом светонесущем барабане, который придавал церкви стройные очертания. Фасады были украшены перспективными арками и пилястрами.

Другие исследователи считали, что колонна, которая была взята из более древнего храма, попала в церковь Иоанна Предтечи уже с надписью. Следовательно, храм относился к позднему времени. На основании архитектурных особенностей они датировали его X и XII вв.

Этот сложный вопрос был окончательно разрешен лишь после того, как в 60-х гг. XX в., внутри храма и вокруг него были проведены археологические раскопки под руководством Т.И. Макаровой. Используя вновь полученные данные, ученые смогли воссоздать в целом историю храма.

Место, на котором находится церковь Иоанна Предтечи, было за селено человеком относительно поздно, в первые века нашей эры. До этого, судя по мощному слою стерильного, без всякой примеси керамики, морского песка, где-то поблизости проходила береговая полоса В начале VI в., после того как центр Боспора переместился с вершины горы Митридат к ее подножию, здесь был построен большой храм-базилика. В эпоху правления императора Юстиниана I строительство подобных храмов развернулось по всей империи. Не был исключением и Боспор. Во время раскопок внутри северной часовни церкви, ниже ее фундаментов, были обнаружены фрагменты древних монументальных кладок, сложенных из хорошо обработанных квадров известняка В восточной части храма выявили остатки древней апсиды, кривизна которой не совпадала с диаметром апсиды церкви Иоанна Предтечи Эти находки подтвердили гипотезу о существовании на этом месте древнего храма. Помимо этого, во время раскопок было собрано большое количество расколотых плит и архитектурных деталей, изготовленных из проконесского мрамора, излюбленного материала зодчих юстиниановской эпохи.

В 20 метрах к северу от церкви были обнаружены остатки монументального здания, носившего, по-видимому, общественно-культовый характер. Об этом свидетельствовали находки могилы, устроенной в полу здания, остатки фресок, оконных стекол и фрагмент большого мраморного ритуального сосуда-лутерия. Во время раскопок неоднократно встречались части архитектурных деталей, сделанных из проконесского мрамора. Помимо этого, внутри помещения были обнаружены колодец и большой резервуар для воды, которые и послужили ключом к разгадке назначения этой постройки. По мнению археологов, что был баптистерий – специальное здание для крещения вновьобращенных. А резервуар и мраморный лутерий служили соответственно купелями. Подобные крещальни обычно располагались недалеко от базилик и составляли с ними единый архитектурно-культовый комплекс. Такие комплексы известны в Херсоне и других крупных религиозных центрах Византии.

Дальнейшую историю базилики можно реконструировать, используя немногочисленный археологический материал, обнаруженный в засыпи ограбленной могилы внутри баптистерия. Судя по находкам небольших кусочков амфор, красного лака и стекла, могила была ограблена в промежутке между серединой VI и серединой VII вв. Как раз на этот отрезок времени, приходится тюркский погром 576 г., когда Боспор, судя по упоминавшейся выше строительной надписи дуки Херсона Евпатерия, был основательно разрушен. Именно с его восстановительной деятельностью можно связать реконструкцию баптистерия, во время которой ограбленная могила была засыпана, а поверх ее настлали новые мраморные полы. Но пострадала ли сама базилика, к сожалению, выяснить археологам пока еще не удалось.

В конце VII в. Боспор вновь становится ареной борьбы, но теперь уже между Византией и Хазарским каганатом, попытавшимся заявить свои права на имперские владения в Крыму. В результате этих событий была разрушена крещальня. На ее руинах были построены хазарские постройки. Однако базилика, по-видимому, не пострадала. На это косвенно указывает «надпись Кириака», датированная 757 г. Хазары, известные своей веротерпимостью, могли сохранить христианский храм, хотя территория самого комплекса значительно сократилась. Побывавший на Боспоре в конце VIII в. византийский монах Епифаний видел в городе большой храм во имя Святых Апостолов. Вполне вероятно, что под «большим храмом» Епифаний подразумевал обширные внутренние пространства базилики.
Гибель храма вероятно связана с событиями конца IX в., когда хазары были изгнаны с Боспора. Но единственно, что может подтвердить это предположение – небольшой слой гари, обнаруженный в слоях этого времени во время раскопок внутри храма. Нельзя исключать, что перед постройкой новой церкви, старая, обветшавшая базилика была попросту снесена.

В конце IX – начале X вв. на руинах хазарского времени сооружаются жилые кварталы и церковь Иоанна Предтечи. Подобный ход событий прекрасно иллюстрируют данные археологических раскопок древней западной стены храма. Здесь были обнаружены остатки paзрушенной, а после снивелированной усадьбы VIII в. Как показали раскопки, кварталы строились уже с учетом храма. На это указывает на правление средневековой улицы, идущей к северному входу в церковь. Возведение нового храма несомненно было связано с усилением могущества Византии и Константинопольской патриархии в Крыму.
На протяжении следующих четырех столетий судьба храма остается практически неизвестной. Можно говорить лишь о нескольких небольших ремонтах. В XIV в. храм был капитально реконструирован. Первоначальные, граненые, апсиды исчезли под массивной грубой обкладкой из необработанных камней. Внутренние стены были покрыты слоем штукатурки и фресками.

Во время реставрации, с восточной части церкви, под поздними наслоениями были обнаружены лики святых. Цветовая гамма росписей была сильно ограничена. Складки одежды святых и их лица были окрашены в темно-красный цвет. Нимб над головой обведен коричневой и белой краской. По мнению исследователей, фрески можно было отнести к кругу работ мастеров школы Феофана Грека.

В дальнейшем в отдельные периоды турецкого господства церковь возможно, меняла свою конфессиональную принадлежность и превращалась в мечеть. Возможно поэтому были разобраны апсиды, и до наших дней не дошли фрески, которые были варварски соскоблены со стен и покрыты новым слоем штукатурки. Интересно отметить, что новый слой штукатурки был за мешан на шерсти. Такие растворы очень часто использовали мусульманские зодчие. Сейчас уже тяжело сказать, когда точно были уничтожены фрески, но в 1666 г. их еще видел Эвлия Челеби.
В результате строительства турецкой крепости, церковь оказалась посреди земляного вала. Чтобы в нее попасть, приходилось спускаться по нескольким ступенькам. Немногочисленная греческая община не могла поддерживать храм в хорошем состоянии, и он постепенно ветшал и разрушался.

После того, как в 1774 г. Керчь вошла в состав Российской империи, церковь была передана архипелажским грекам, поселенным в конце XVIII в. на южных рубежах империи.

Заботу о сохранности и восстановлении немногочисленных греческих церквей взяло на себя государство.
На протяжении XIX в. церковь неоднократно ремонтировалась и достраивалась. В 1801 г. с запада был пристроен небольшой придел. Тогда же, по-видимому, в его южную стену были вмонтированы древние надгробные стеллы, которые были обнаружены во время земляных работ.

По крайней мере, уже в 1818 г. их уже видел адъютант Александра I А.И. Михайловский-Данилевский. Эти античные надгробия и сейчас можно увидеть на стене храма.

В 20-х годах XIX в. по генеральному плану одесского архитектора Франсуа Шаля, Керчь, как и многие южнорусские города, приобрела регулярную застройку. В 1827 г. на месте разобранной турецкой крепости была разбита прекрасная восьмигранная площадь, главным украшением которой становится церковь Иоанна Предтечи. В 1832–1834 гг. снова удлиняется западный притвор. Продолжая перспективу храма, он тоже делился колоннами на три нефа. С западной стороны к притвору была пристроена невысокая колокольня.Спустя несколько лет, в 1842 г., по проекту архитектора Александра Дигби, была сооружена новая, двухъярусная колокольня.

Причем зодчий постарался придать ей формы, максимально близкие к архитектуре византийских храмов. Ее фасады были украшены многочисленными фронтонами, нишами и карнизами-сандриками. В 1894–1896 гг. с северной стороны храма, на месте портала, сооруженного в первой четверти XIX в., была построена часовня.

Вплоть до закрытия большевиками в 20-е годы, церковь оставалась культурным и религиозным центром греческой общины. При ней содержалась греческая и русская церковноприходские школы. Каждым год, при огромном стечении народа, справлялся храмовый праздник. Снаружи храма, под стеклянным футляром, хранился камень с оттиском подобия человеческой стопы. Согласно легенде, он был оставлен апостолом Андреем Первозванным или Иоанном Предтечей. Во время праздников стопу аккуратно вынимали из футляра, заполняли водой и жаждущие могли черпать ее руками для исцеления своего недуга

Алтарь храма был украшен прекрасным резным иконостасом XVIII в. Он был сделан из орехового дерева и в 1857 г. покрыт позолотой. В центральной апсиде находился престол во имя покровителя церкви Иоанна Предтечи, в западном располагался жертвенник, а в правом – еще один престол, во имя святой Екатерины. При церкви хранились священные реликвии: греческое рукописное Евангелие XI в., рукописный «Апостол» XII в., иконы Богоматери и Иоанна Предтечи, икона Варвары Великомученницы (1703 г.), три старинных медных подсвечника и паникадило. Все эти реликвии погибли во время Великой Отечественной войны.

В настоящее время Церковь Иоанна Предтечи является храмом Русской православной церкви. Это уникальный памятник средневекового зодчества, который является древнейшим действующим православным храмом Восточной Европы.